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En mars 1887, Apollinaire Geste, vicaire de l'église Saint-Pierre, fonde à Auxerre le patronage Saint-Joseph. L'abbé Ernest Deschamps en devient le président.
À la fin du XIXe siècle, l'idée d'une séparation de l'Église et de l'État fait son apparition, afin de remettre en cause le Concordat de 1801 institué par Napoléon Ier et le Saint-Siège. En 1901, la loi sur la liberté d'association dispose qu'« aucune congrégation religieuse ne peut se former sans une autorisation donnée par une loi ». Le 4 septembre 1904, Émile Combes, président du Conseil depuis 1902, prononce à Auxerre un discours sur la séparation de l'Église et de l'État devant 2 000 personnes. Après la démission d'Émile Combes à la suite de l’ « affaire des fiches », c'est son successeur, Maurice Rouvier, qui mène la séparation jusqu’à son terme.
À Auxerre, en réaction à la loi de « Séparation de l'Église et de l'État » votée le 9 décembre 1905, Ernest Deschamps, vicaire de la cathédrale Saint-Étienne d'Auxerre et directeur du patronage Saint-Joseph, profite de la loi de 1901 en créant, le 29 décembre 1905, une société sportive et d'éducation : l'association de la jeunesse auxerroise. Les sections pratiquées au sein du club sont la gymnastique masculine, la clique (batterie-fanfare), la préparation militaire, le tir, et bien sûr le football. Le 1er janvier 1906, l'AJ Auxerre s'affilie à la Fédération gymnastique et sportive des patronages de France.
L'AJA, qui pense s'affilier à la FGSPF dès 1905, décide d'organiser des matchs avec les clubs membres de la fédération. Elle dispute ainsi son premier match « officiel » le 5 novembre 1905 contre les Rupins de Bourgogne de Migennes, en présence de Charles Simon, secrétaire général FGSPF et ami de l'abbé Deschamps. L'AJA s'impose alors comme le meilleur club bourguignon de la FGSPF en remportant chaque année le Championnat de Bourgogne FGSPF entre 1906 et 1914. Au niveau national l'AJA s'incline en finale du championnat de France des patronages en 1909 contre les Bons Gars de Bordeaux (défaite 5-1 à Gentilly). La saison suivante, l'AJA est éliminée en demi-finale par le Patronage Olier sur le score de 9 à 0 le 17 avril 1910.
Lors de la Première Guerre mondiale, l'AJ Auxerre perd 57 de ses 132 membres masculins. En 1918, elle est contrainte de libérer le terrain de l'Ocrerie qu'elle occupe depuis 1905. Lors de la saison 1917-1918, l'AJA participe à la première Coupe de France de football, ce qui en fait l'un des 48 membres fondateurs. Le 7 octobre 1917, l'AJA est éliminée au premier tour par l'Alliance vélo-sportive auxerroise sur le score de 6 buts à 1. En 1920, le club s'affilie à la Fédération française de football et à la Ligue de Bourgogne-Franche-Comté de football. L'AJA participe alors aux championnats départementaux. Elle remporte le titre de champion de l'Yonne en 1929 et participe à son premier championnat de Bourgogne en 1931. En 1936-1937, connaissant des difficultés financières, l'AJA renonce à disputer le championnat de Bourgogne. Elle le dispute à nouveau en 1941.
Pendant la Seconde Guerre mondiale, malgré l'occupation allemande, l'AJA continue d'exister. Elle perd trois joueurs au cours de ce conflit : son gardien de but, Pierre Bureau (abattu le 9 juillet 1944 dans un bois près du Val-de-Mercy), et deux de ses coéquipiers, Gaston Martin et Charles Paquot, tués par la Milice française car ils sont résistants.
En 1946, l'AJA remporte à nouveau le titre de champion de l'Yonne et accède à la division d'honneur de Bourgogne. Cette même année, elle réalise le doublé en gagnant la Coupe de l'Yonne de football. Peu de temps après, Pierre Grosjean devient le premier entraîneur officiel du club. L'après-guerre est marquée par les derbys contre le Stade auxerrois, le club laïc de la ville d'Auxerre. Le 1er décembre 1949, l'Abbé Deschamps meurt et l'année suivante, le stade de la route de Vaux est rebaptisé Stade de l'Abbé-Deschamps. En 1950, Georges Hatz est nommé entraîneur de l'AJ Auxerre. L'AJA rate la montée en Championnat de France Amateurs en 1951 sur tapis vert car son gardien de but possède une double licence. En 1952, faute d'argent, l'AJA ne peut conserver Georges Hatz. Commence alors une valse d'entraîneurs : 1952-1953, Marc Olivier ; 1953-1955, M. Pignault ; 1955-1956, Pierre Meunier ; 1956-1958, Jacques Boulard ; 1958-1959, Joseph Holmann ; 1959-1961, Christian Di Orio. En 1958, l'AJA est même reléguée en Promotion d'Honneur de Bourgogne, mais remonte dès la saison suivante en division d'honneur de Bourgogne.
En 1961, Jean Garnault devient président de l'AJ Auxerre et propose à Guy Roux de revenir jouer à Auxerre (il y a joué de 1952 à 1957). Guy Roux accepte à la condition de devenir entraîneur-joueur. L'AJA, qui a reçu plusieurs CV d'entraîneurs (dont ceux de Jean Baratte et Bolek Tempowski), choisit finalement Guy Roux car c'est le moins cher. L'AJ Auxerre est alors déficitaire de 8 000 francs et est obligé de couper du bois, plutôt que d'utiliser du charbon, afin de chauffer le vestiaire pour faire des économies. À 23 ans, Guy Roux, devient le 11e entraîneur de l'AJA depuis la libération (sur un total de 17 saisons). De 1962 à 1964, Guy Roux effectue son service militaire à Trèves en compagnie de Lionel Jospin. Il est alors remplacé à l'AJA par Gagneux et Jacques Chevalier. En 1963, Jean Garnault est élu président de la Ligue de Bourgogne. Il est remplacé à la tête de l'AJA par Jean-Claude Hamel. L'AJA évolue en Division d'Honneur jusqu'en 1970.
À l'issue de la saison 1969-1970, l'AJA remporte en effet le championnat de Bourgogne de Division d'Honneur et est ainsi promue en Division 3. L'AJA évolue dans le groupe centre de la Division 3. Elle se renforce en recrutant le Lensois Kalman Gerencseri et André Fefeu, ancien joueur professionnel à Saint-Étienne avec qui il a gagné le championnat et la Coupe. Guy Roux fait également venir le capitaine de l'équipe de France amateurs, François Chevat. Pour ses deux premières saisons à ce niveau, l'AJA termine à la troisième place. En 1972-1973, l'AJA termine sixième, mais la saison est embellie par la Coupe de France, où l'AJA atteint les 32èmes de finale. La saison suivante, l'AJA termine quatrième et monte en deuxième division car les trois clubs qui la devancent sont des réserves d'équipes professionnelles qui n'ont pas le droit d'évoluer en deuxième division : Lyon, Saint-Étienne et Marseille.
Le 17 août 1974, l'AJA dispute sa première rencontre de Division 2 face à Hazebrouck et s'impose 2 buts à 1. L'AJA évolue alors en Division 2 avec le statut amateur. Elle doit toutefois engager à plein temps un secrétaire administratif et financier : Jean Edy. Afin d'assurer son maintien en Division 2, l'AJA recrute le gardien polonais Marian Szeja, qui est remplaçant au FC Metz, et l'international olympique Gérard Hallet. La saison qui suit, l'AJA recrute Serge Mesonès, Dominique Cuperly, Jean-Marc Schaer et Lucien Denis. Lors de ses deux premières saisons en Division 2, le club termine à chaque fois à la 10e place. Lors de la saison 1975-1976, l'AJA atteint pour la première fois de son histoire les 16emes de finale de la Coupe de France, où elle s'incline contre l'Olympique de Marseille (0-0 à Auxerre, défaite 2-0 à Marseille).
La saison suivante, l'AJA arrive de nouveau en 16emes de finale de la Coupe de France. Le 12 mars 1977, la réception de l'AS Saint-Étienne attire 15 000 spectateurs au stade. Auxerre termine cette saison-là à la cinquième place, puis la suivante à la quatrième place.
Lors de la septième journée du championnat 1978-1979, Jean-Jacques Annaud, qui réalise le film Coup de tête, filme les supporters auxerrois à l'occasion du match Auxerre-Troyes. Coup de tête raconte l'épopée d'un petit club, l'AS Trincamp, en Coupe de France. L'AJA semble s'en inspirer puisqu'elle atteint cette même saison la finale de la Coupe de France. L'AJ Auxerre n'avait jusqu'alors jamais dépassé les 16emes de finale. En quart de finale, l'AJA bat le LOSC, pensionnaire de Division 1, avant d'éliminer en demi-finale le Racing Club de Strasbourg, qui vient de remporter le titre de champion de France de Division 1. C'est la première fois depuis 1933 qu'un club amateur se qualifie pour la finale et la première fois depuis 1959 qu'un club de deuxième division atteint ce niveau. Le 16 juin 1979, en finale au Parc des Princes, Auxerre s'incline contre le FC Nantes 4 buts à 1 après prolongations. Cette épopée épuise l'AJA, qui rate la montée en Division 1 en terminant une nouvelle fois à la quatrième place.
Cette montée au plus haut niveau est obtenue dès la saison suivante. Il faut cependant attendre la dernière journée du championnat. Auxerre est alors à égalité de points avec Avignon (42 points) et reçoit l'AS Cannes, troisième du groupe avec 40 points. Pendant ce temps, Avignon reçoit le Paris FC. L'AJA s'impose 2 buts à 1 et devance Avignon grâce à une meilleure différence de buts. Auxerre s'adjuge ensuite le titre de champion de France de Division 2 en battant le FC Tours, qui avait terminé premier du groupe A.
Auxerre effectue ses premiers pas en Division 1 le 24 juillet 1980 contre le Sporting Club de Bastia à Toulon (car le terrain des Corses est suspendu). Auxerre s'incline 2-0. Le 20 novembre 1980, Andrzej Szarmach signe à Auxerre après avoir enfin obtenu le bon de sortie de la Fédération polonaise de football. Il débute deux jours plus tard à domicile contre Lyon et inscrit le premier de ses 94 buts en Division 1. Pour sa première saison en Division 1, l'AJA réussit deux performances : le 13 décembre 1980, elle s'impose au Parc des Princes contre le Paris Saint-Germain (3-2), puis le 7 avril 1981, l'AJA s'impose au Stade Marcel-Saupin contre le FC Nantes (1-0), qui n'a plus perdu un match à domicile depuis cinq ans et 92 matchs (invincibilité allant du 15 avril 1976 au 7 avril 1981). L'AJA termine à la 10e place au classement final. Les deux saisons suivantes, l'AJA termine 15e puis huitième.
Lors de la saison 1983-1984, l'AJA monte pour la première fois sur le podium en se classant troisième. L'équipe occupe même, pour la première fois de son histoire, la première place du classement, de la cinquième à la 10e journée à la suite d'une série de sept victoires consécutives (de la deuxième à la neuvième journée). Patrice Garande termine meilleur buteur du championnat avec 21 réalisations. Garande remporte quelques semaines plus tard la médaille d'or au Jeux olympiques de Los Angeles avec l'équipe de France olympique, tandis que Joël Bats et Jean-Marc Ferreri gagnent le Championnat d'Europe 1984 avec l'équipe de France. Cet été-là, Auxerre recrute Michel N'Gom. International espoir, il a quitté le Paris Saint-Germain pour franchir un palier en rejoignant l'AJ Auxerre. Lors des matchs de préparation, il inscrit cinq buts en 10 matchs. Le dernier week-end avant la reprise du championnat, il se rend à Paris pour voir ses anciens coéquipiers. Malheureusement, il décède à la suite d'un accident de la circulation le 12 août 1984. Afin de lui rendre hommage, un des salons du stade de l'Abbé Deschamps porte son nom. La saison 1984-1985 voit Auxerre découvrir la Coupe d'Europe pour la première fois de son histoire en participant à la Coupe UEFA. Le tirage au sort ne lui est pas favorable puisqu'elle est opposée au Sporting Portugal. Le 19 septembre 1984, au Stade José Alvalade, elle dispute donc sa première rencontre européenne et s'incline 2 buts à 0. Le match retour a lieu le 3 octobre 1984. L'AJA réussit à remonter ses deux buts en retard grâce à un doublé de Szarmach. L'AJA cède cependant dans les prolongations en concédant deux buts. Auxerre termine la saison à la quatrième place. Grâce à la victoire de l'AS Monaco, troisième du championnat, en Coupe de France, l'AJA se qualifie pour la Coupe UEFA.
L'intersaison 1985 voit Joël Bats rejoindre le Paris Saint-Germain. Bruno Martini revient de prêt pour prendre sa succession. En UEFA, l'AJA hérite du Milan AC comme adversaire. Au match aller, l'AJA s'impose 3-1. Les deux équipes ratent un penalty et Paolo Maldini dispute ce jour-là son premier match en coupe d'Europe. Au match retour, l'AJA s'incline 3 buts à 0 et est éliminée. Septième en championnat et quart-de-finaliste en Coupe de France, l'AJA n'est pas européen une troisième saison d'affilée. Auxerre termine quatrième en 1986-1987, se fait éliminer encore une fois au premier tour de la Coupe UEFA la saison suivante : défaite 2-0 en Grèce contre le Panathinaïkos, puis victoire trop courte au retour 3-2. La saison 1988-1989 voit l'AJA terminer cinquième en championnat et atteindre les demi-finales de la Coupe de France, où elle est éliminée par l'Olympique de Marseille, futur vainqueur de l'épreuve. Grâce à sa cinquième place en championnat, l'AJA retrouve la Coupe UEFA et y réalise son premier beau parcours. Lors du tour préliminaire, l'AJA réalise son premier exploit. Battue 0-1 à domicile par le Dinamo Zagreb, elle s'impose 3-1 en Yougoslavie et se qualifie pour les 32emes de finale. Auxerre bat successivement les Albanais du KS Apolonia Fier, les Finlandais de RoPS Rovaniemi et les Grecs de l'Olympiakos Le Pirée, avant d'être éliminé en quart de finale par la Fiorentina. En parallèle de cette aventure, l'AJA termine à la sixième place en championnat. Lors de l'été 1990, l'AJA vend Basile Boli et recrute Enzo Scifo, Alain Roche et Zbigniew Kaczmarek. Auxerre termine à la troisième place après avoir été leader du championnat après 15 journées.
En 1991-1992, Auxerre est éliminée en 16emes de finale de la Coupe UEFA par Liverpool, puis termine quatrième en Division 1. Cet été 1992, l'AJA vend Alain Roche et Jean-Marc Ferreri, tout en recrutant Frank Verlaat, Gérald Baticle et Moussa Saïb. L'AJA effectue alors un somptueux parcours en UEFA. Auxerre élimine le Lokomotiv Plovdiv puis le tout récent FC Copenhague. En huitième de finale, l'AJA élimine les Belges du Standard de Liège. En quart de finale, l'AJA est opposée à l'Ajax Amsterdam, tenant du titre et invaincu en Coupe d'Europe depuis deux ans. Avant d'affronter l'Ajax, Auxerre reste sur cinq défaites en championnat. Auxerre réalise un gros match et s'impose 4 à 2 à domicile. Au match retour, Auxerre s'incline 1-0 et se qualifie pour la demi-finale, qui oppose l'AJA au Borussia Dortmund. Au match aller, en Allemagne, l'AJA s'incline 2 buts à 0. Lors du match retour, 18 400 spectateurs encouragent l'AJA, qui ouvre la marque dès la huitième minute. Les deux équipes se livrent alors un match d'une très grande intensité. Aucune des deux équipes ne ferme le jeu, et l'attaquant suisse de Dortmund, Stéphane Chapuisat, se procure de nombreuses occasions. À la 71eme minute, Vahirua tire un coup franc qui est envoyé au fond des filets de la tête par Verlaat. Deux minutes plus tard, Baticle et Cocard partent au but. Baticle décale Cocard qui, du bout du pied, pousse la balle vers le but vide. Alors que le ballon va rentrer, un défenseur allemand la sort in extremis. À l'issue du temps réglementaire, il y a donc égalité parfaite entre l'AJA et Dortmund, et c'est la prolongation. Elle est marquée par une expulsion dans chaque camp (Kutowski pour Dortmund, et Guerreiro pour l'AJA). Le score n'évolue pas, les deux équipes se départagent aux tirs au but. Alors que le score est de 6-5, Stéphane Mahé échoue dans sa tentative. Auxerre est éliminée et l'image de Stéphane Mahé, en larmes, est ancrée dans la mémoire des supporters auxerrois. Bien que terminant sixième du championnat, Auxerre est de nouveau qualifié pour la Coupe UEFA à la suite de l'affaire VA-OM. L'OM étant suspendu en C1, il est remplacé par Monaco, qui est inscrit d'abord pour la Coupe UEFA. La place de Monaco est alors attribuée à l'AJ Auxerre. Mais contrairement à l'épopée de la saison précédente, l'AJA est éliminée dès le premier tour par le Tenerife de Fernando Redondo. L'AJA se rattrape avec le championnat (troisième), mais aussi en remportant le premier trophée majeur de son histoire, la Coupe de France. Après avoir écarté des équipes de division inférieure lors des premiers tours, l'AJA élimine Nantes en demi-finale avant de s'imposer 3 buts à 0 au Parc des Princes en finale contre Montpellier. La saison suivante, Auxerre termine quatrième en championnat et est quart-de-finaliste de la Coupe des Coupes. Auxerre est éliminé par Arsenal à l'Abbé-Deschamps (1-0) après avoir pourtant obtenu le nul 1-1 à Highbury.
Pour la saison 1995-1996, l'AJ Auxerre quitte rapidement l'Europe avec une élimination en 16eme de finale de la Coupe UEFA contre Nottingham Forest et commence son championnat par un bilan équilibré dans un classement dominé par le PSG, qui est sacré champion d'automne avec sept points d'avance sur l'AJA et le FC Metz. Le 16 décembre 1995, pour la dernière journée avant la trêve hivernale, le PSG compte six points d'avance sur le RC Lens et 10 sur le club auxerrois. Le PSG s'incline alors trois fois de suite en championnat. L'AJ Auxerre en profite et ne pointe plus qu'à trois points du PSG avec un match en retard. En parallèle à ces trois défaites en championnat, le PSG est éliminé de la Coupe de France, en huitième de finale, par l'AJ Auxerre (3-1). Auxerre s'empare de la tête du classement en s'imposant au LOSC Lille quatre buts à zéro, pendant que le PSG s'incline à domicile 3-2 contre le FC Metz. Auxerre est alors en tête du championnat avec un point d'avance sur le PSG et trois sur le FC Metz, qui compte alors un match en retard.
Le 13 avril 1996, en demi-finale de la Coupe de France, l'AJ Auxerre élimine l'Olympique de Marseille au Vélodrome lors de la séance de tirs au but. Le 4 mai, Auxerre remporte la deuxième Coupe de France de son histoire en battant Nîmes en finale 2 buts à 1.
Pendant, ce temps, en championnat, Auxerre prend de l'avance en battant Saint-Étienne, pendant que le PSG est battu à domicile par le Lille OSC. Auxerre compte quatre points d'avance à deux journées de la fin et peut être sacré dès l'avant-dernière journée en réalisant un match nul contre l'En Avant Guingamp. Le 11 mai 1996, Auxerre décroche le nul à l'EA Guingamp, pendant que le PSG est tenu en échec chez les Girondins de Bordeaux et que le FC Metz s'incline au FC Nantes. L'AJ Auxerre est sacrée championne de France pour la première fois de son histoire et réalise ainsi le doublé Coupe-Championnat. Lors de la dernière journée, devant 22 500 spectateurs (record d'affluence du club), Auxerre bat le FC Nantes, le précédent champion, pour ce qui ressemble à une passation de pouvoir. Après ce doublé, Laurent Blanc, Sabri Lamouchi et Corentin Martins sont sélectionnés pour le Championnat d'Europe de football 1996, où ils arrivent en demi-finale. Un peu plus tard, Taribo West remporte la médaille d'or aux Jeux olympiques d'Atlanta avec le Nigeria.
Après cet imprévisible doublé, l'AJA perd trois de ses cadres à l'intersaison : Blanc, Cocard et Martins. Pour sa première participation à la Ligue des champions, l'AJA signe deux exploits en allant s'imposer à Glasgow contre les Rangers et à Amsterdam face à l'Ajax. Auxerre est ensuite éliminée en quart de finale par le Borussia Dortmund, futur vainqueur de l'épreuve. Toutefois, l'AJA s'estime lésée par l'arbitrage à cause d'un but valable refusé à Laslandes lors du match aller. Auxerre termine également sixième du championnat, une place qui la qualifie seulement pour la Coupe Intertoto 1997. Auxerre la remporte et accède à la Coupe UEFA 1997-1998. Elle écarte le Deportivo La Corogne, l'OFI Crète et le FC Twente34, avant d'être éliminée en quart de finale par la Lazio de Rome. Auxerre termine septième du championnat et est qualifiée pour la Coupe Intertoto 1998, où elle est éliminée par l'Espanyol Barcelone.
La saison 1998-1999 est délicate pour l'AJA, qui ne se sauve que lors de la dernière journée en s'imposant à domicile contre le Stade rennais. Lors de la saison 1999-2000, Auxerre renoue avec le haut du tableau en terminant huitième. Mais l'événement de la saison est marqué par l'annonce du départ à la retraite de Guy Roux. Il est remplacé par l'entraîneur de l'équipe réserve, Daniel Rolland. En 2001, l'AJA devient une société anonyme à objet sportif (SAOS).
L'Association reste actionnaire de la section professionnelle à hauteur de 99,9 % durant plusieurs années, les deux entités poursuivant leur petit bonhomme de chemin en parallèle.
Les deux entités partagent encore aujourd'hui, en 2017, les infrastructures du Stade Abbé Deschamps et les valeurs de compétititivé sportive.